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Un jeune Viking peu à son aise dans sa tribu où combattre les dragons est le sport national voit sa vie bouleversée par sa rencontre avec un dragon.

Sur l'île accidentée de Berk, où Vikings et dragons se vouent une haine viscérale depuis des générations, Harold fait figure d'exception. Fils inventif mais négligé du chef Stoïck la Brute, il bouscule les traditions en se liant d'amitié avec Krokmou, une Furie nocturne. Leur duo improbable va révéler la vraie nature des dragons et bouleverser les fondements de la société viking. Avec la forte et ambitieuse Astrid et l'excentrique forgeron du village Gueulfor à ses côtés, Harold fait face à un monde déchiré par la peur et l'incompréhension. Lorsqu'une ancienne menace refait surface et met en péril les Vikings autant que les dragons, l'amitié entre Harold et Krokmou devient la clé de l'élaboration d'un avenir meilleur. Ensemble, ils doivent trouver la voie menant à la paix, s'envolant au-delà des frontières de leurs mondes pour redéfinir la véritable nature d'un héros et d'un chef.

Quand il devient évident que la nouvelle génération de Vikings ne se souvient plus du lien entre dragon et humain, Hiccup définit un plan pour célébrer les dragons avec un grand spectacle de vacances de Snoggletog et obtient une visite surprise réconfortante de Toothless pour une autre aventure.

Harold et Krokmou repartent à l'aventure à travers le monde. Ils découvrent alors une centaine de nouveaux dragons et un mystérieux cavalier.

Harold est maintenant le chef de Berk au côté d'Astrid et Krokmou, en tant que dragon, est devenu le leader de son espèce. Ils réalisent enfin leurs rêves de vivre en paix entre vikings et dragons. Mais lorsque l'apparition soudaine d'une Furie Eclair coïncide avec la plus grande menace que le village n'ait jamais connue, Harold et Krokmou sont forcés de quitter leur village pour un voyage dans un monde caché dont ils n'auraient jamais soupçonnés l'existence.